Ariane Mnouchkine é filha do produtor russo Alexandre Mnouchkine e de June Hannen (filha de Nicholas Hannen). Os avós paternos de Mnouchkine, Alexandre E Bronislawa Mnouchkine, foram ambos deportados de Drancy para Auschwitz em 17 de dezembro de 1943, onde ambos foram assassinados. Ariane é a homônima da produtora Ariane Films, que foi fundada por seu pai.

Mnouchkine frequentou a Sorbonne University em Paris, França, onde estudou Literatura. Em um ano no exterior na Universidade de Oxford, na Inglaterra, estudando literatura inglesa, ela se juntou à sociedade dramática da Universidade de Oxford, e decidiu retornar às suas raízes no teatro. Fundou a ATEP (Associação teatral dos estudantes parisienses de Paris) em 1959, quando retornou à Sorbonne. Ela continuou os estudos de teatro na École Internationale de Théâtre Jacques Lecoq, onde em 1964 fundou o Théâtre du Soleil (Teatro do sol) com seus colegas estudantes. O coletivo de teatro ainda continua a criar críticas sociais e políticas de culturas locais e mundiais. Théâtre du Soleil produções são muitas vezes realizadas em encontrado espaços como celeiros ou ginásios porque Mnouchkine não gosta de ser confinado a um cenário típico. Da mesma forma, ela sente que o teatro não pode ser restringido com a “quarta parede”. Quando o público entra em uma produção Mnouchkine, eles muitas vezes vão encontrar os atores se preparando (colocando em maquiagem, vestindo-se) bem diante de seus olhos.Em 1971, Mnouchkine assinou o Manifesto dos 343, anunciando publicamente que tinha um aborto ilegal.Mnouchkine desenvolveu suas próprias obras, como o tema político de 1789, bem como numerosos textos clássicos como Don Juan de Molière ou Tartuffe. Entre 1981 e 1984, ela traduziu e dirigiu uma série de peças de William Shakespeare: Ricardo II, décima segunda noite, e Henrique IV, Parte 1. Enquanto ela desenvolveu os shows um de cada vez, quando ela terminou Henry IV, ela excursionou os três juntos como um ciclo de peças. Da mesma forma, desenvolveu a Ifigenia por Eurípides e Oresteia (Agamémnon, Choephori e Eumenides) por Ésquilo entre 1990 e 1992.Apesar de ser principalmente diretora de teatro, ela esteve envolvida em alguns filmes. Ela compartilhou uma indicação ao Oscar de Melhor Roteiro para L’Homme de Rio (aquele homem do Rio, 1964). Seu filme 1789 (filmado a partir da produção ao vivo), que lidou com a Revolução Francesa, trouxe sua fama internacional em 1974. Em 1978, ela escreveu e dirigiu Molière, uma biografia do famoso dramaturgo francês, que lhe rendeu uma indicação à Palma De Ouro em Cannes. Ela colaborou com Hélène Cixous em uma série de projetos, incluindo La Nuit miraculeuse e Tambours sur la digue, dois filmes feitos para a televisão em 1989 e 2003, respectivamente. Em 1987, ela foi a primeira a receber o Prêmio Europe Theatre.Em 1992, Mnouchkine criticou a EuroDisney como Chernobyl cultural e foi muito contra a decisão de abrir o ramo europeu do parque temático em Paris.Em 2009, Ariane Mnouchkine ganhou o Ibsen Award. O prêmio foi concedido a ela em uma cerimônia no Teatro Nacional em Oslo em 10 de setembro de 2009. Mnouchkine recebeu a Medalha Goethe em 2011.